San Juan es, en origen, un templo románico de una sola nave rematado por cabecera semicircular. Su orientación es la característica de este estilo, con el presbiterio hacia el este. Fue intensamente reformado en el siglo XVI.
El arco triunfal es apuntado, sobre ábacos decorados con taqueado jaqués que originan una imposta que recorre toda la cabecera. Sobre ella se han reconstruido con fidelidad las bóvedas de medio cañón y horno apuntadas. Los capiteles se decoran con unas raquetas muy peculiares, inéditas en el repertorio de decoraciones románicas. Cinco aspilleras daban luz a la cabecera, todas enmarcadas con arcos de medio punto. Se adornan con baquetones, taqueado, junquillos, baquetones, y en sus capiteles aparecen, entre otros motivos, animales y pájaros.
Se ha conservado la portada que daba acceso a la nave por el lado norte. Es de tres arquivoltas, compuestas la interior y la intermedia. La interior se decora con flores de cuatro pétalos y zigzag; la intermedia es abocelada y en la exterior se repiten los mismos motivos que en la primera. Más elaborada es la portada de mediodía, de cuatro arquivoltas decoradas con flores de cuatro pétalos, medias esferas, taqueado y ábacos con estrellas de sabor oriental. En el lado del Evangelio, un sepulcro plateresco con figura yacente tapa la ventana románica. Según el cronista Artigas, perteneció a la ilustre familia de los Daza, de gran relevancia en Ayllón, en concreto al ilustre don Juan de Daza, gobernador del condado de San Esteban de Gormaz.
La capilla de San Sebastián es de estilo gótico postmedieval, construida en 1526 en el lado sur de la nave. Sus altos muros de sillería se refuerzan en las esquinas con grandes contrafuertes, uno de los cuales permite el discurrir del antiguo paseo de ronda. En el muro sur se abre una ventana redonda con una estrella de cinco puntas inscrita, tenida como símbolo de la libertad, bajo el cual se firmaban documentos ante notario como señal de hacerlo sin coacciones. Dicha estrella también es de simbología templaria y actualmente existen 3 estrellas en el mundo  colocadas en esta posición. En el interior, la capilla se cubre con bóveda de crucería con forma de estrella de cuatro puntos. Las ligaduras forman una cruz y los combados un trébol. En todas las intersecciones de los nervios se situaban claves decoradas, muchas desaparecidas. En la inscripción que recorre los muros puede leerse: «Esta capilla (la) hizo y dotó el muy noble y así discreto varón Pedro Gutiérrez, natural de esta villa, tesorero y secretario que fue de los más ilustres señores don Diego López Pacheco y doña Juana Enríquez, marqueses de Villena. Año de 1526 años». En el lado del evangelio se conserva un sepulcro plateresco con figura yacente perteneciente a don Juan Gutiérrez, padre de don Pedro. El sepulcro de los fundadores se conserva en la iglesia de San Miguel.
Suprimida la parroquia en 1796, en 1821 ya estaba arruinada. Sus actuales propietarios, tras consolidar los restos, instalaron pegado a la finca un museo de Art Brut.